La contaminación plástica fomenta un mayor crecimiento microbiano en los lagos que la materia orgánica natural

May 18, 2023

Nature Communications volumen 13, número de artículo: 4175 (2022) Citar este artículo

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Los desechos plásticos contaminan ampliamente las aguas dulces. La degradación abiótica y biótica de los plásticos libera sustratos basados ​​en carbono que están disponibles para el crecimiento heterótrofo, pero se sabe poco sobre cómo estos nuevos compuestos orgánicos influyen en el metabolismo microbiano. Aquí encontramos que el lixiviado de las bolsas de plástico era químicamente distinto y más biodisponible que la materia orgánica natural de 29 lagos escandinavos. En consecuencia, el lixiviado plástico aumentó la adquisición de biomasa bacteriana en 2,29 veces cuando se agregó en una concentración ambientalmente relevante a las aguas superficiales del lago. Estos resultados no fueron atribuibles únicamente a la cantidad de carbono orgánico disuelto proporcionado por el lixiviado. El crecimiento bacteriano fue 1,72 veces más eficiente con el lixiviado plástico porque el carbono agregado era más accesible que la materia orgánica natural. Estos efectos variaron tanto con la disponibilidad de fuentes de carbono alternativas, especialmente lábiles, como con la diversidad bacteriana. En conjunto, nuestros resultados sugieren que la contaminación plástica puede estimular las redes alimentarias acuáticas y resaltar dónde las estrategias de mitigación de la contaminación podrían ser más efectivas.

La respuesta de los microbios a la creciente y generalizada contaminación plástica en el agua dulce tiene consecuencias para el metabolismo de los ecosistemas y la salud de la red alimentaria1,2,3. Además de proporcionar un sustrato para la colonización de biopelículas4, los plásticos lixivian materia orgánica disuelta (DOM) durante la degradación mecánica, fotoquímica y biológica5,6,7. Este lixiviado plástico puede proporcionar energía para el crecimiento bacteriano8,9 y transferirse hacia arriba a través de las redes alimentarias para sustentar el crecimiento de niveles tróficos más altos10. Sin embargo, el lixiviado de plástico también puede perjudicar el crecimiento bacteriano debido a los compuestos tóxicos añadidos a los polímeros sintéticos durante la fabricación, por ejemplo para aumentar la flexibilidad del plástico y la estabilidad al calor11. Como muchos de estos aditivos tóxicos son compuestos orgánicos hidrofóbicos que se absorben estrechamente en polímeros sintéticos, también pueden dañar y potencialmente biomagnificarse en niveles tróficos más altos que ingieren descomponedores bacterianos2. Determinar las condiciones en las que las bacterias pueden crecer mejor y, en consecuencia, agotar los lixiviados plásticos del medio ambiente, puede, en última instancia, ayudar a priorizar los esfuerzos para mitigar y limpiar la contaminación plástica global.

Existen pocos datos sobre la composición molecular y el destino de los lixiviados plásticos en aguas dulces, especialmente en comparación con la DOM natural. Los polímeros sintéticos generalmente se consideran no biodegradables12, pero los plásticos también contienen muchos aditivos lábiles y potencialmente biodisponibles (como plastificantes, colorantes y antioxidantes) que se utilizan para darles a los polímeros sus propiedades funcionales13,14,15. Estos aditivos pueden representar hasta el 70% de los desechos plásticos por masa14,15. Los plásticos más comunes, es decir, el polietileno y el polipropileno16,17, también flotan y, por lo tanto, sufren las tasas más altas de fotodegradación y lixiviación en las condiciones cálidas e irradiadas de las aguas superficiales9. En consecuencia, los lixiviados plásticos pueden acumularse en altas concentraciones en las aguas superficiales en relación con el DOM8 natural. Si este lixiviado contiene más compuestos lábiles que la DOM natural, las bacterias deberían poder crecer y reciclar los nutrientes de manera más eficiente18,19. Las diferencias estructurales entre las moléculas del lixiviado plástico y la DOM natural podrían mejorar de manera similar el crecimiento bacteriano al proporcionar más nichos para la descomposición20. Estudios anteriores8,9,11 han demostrado cómo la respuesta de las bacterias al lixiviado plástico puede variar, pero, hasta donde sabemos, ningún estudio ha probado si la composición molecular de DOM puede explicar esta variación. Los avances recientes en espectrometría de masas de ultra alta resolución brindan ahora la oportunidad de abordar esta cuestión21,22,23.

Las respuestas de las bacterias al lixiviado plástico deberían variar según el agua por al menos dos razones. En primer lugar, la composición molecular de la DOM natural varía entre lagos y ríos24,25, por lo que debería influir en la capacidad de las bacterias para utilizar lixiviados plásticos. En la mayoría de los lagos del mundo, la DOM está dominada por compuestos relativamente recalcitrantes26,27, lo que limita las oportunidades de descomposición20,28. Por lo tanto, los lixiviados plásticos, que son más lábiles, pueden ser ampliamente asimilados en lagos que contienen este carbono recalcitrante. Por el contrario, el lixiviado puede tener pocos beneficios para las bacterias en aguas con DOM ya altamente lábil, o puede usarse de manera similar a la DOM natural a la que se parece químicamente, ya que las bacterias estarán preadaptadas para usar estos sustratos29. En segundo lugar, la composición funcional de las comunidades bacterianas y, por tanto, su capacidad para utilizar DOM natural, varía en el espacio debido a diferentes condiciones ambientales, historias de dispersión y procesos estocásticos30,31,32,33. El mismo patrón debería observarse también para los DOM derivados de lixiviados plásticos.

Aquí, nuestro objetivo era determinar los efectos del lixiviado plástico sobre las bacterias en los lagos del norte que dominan el área de agua dulce del mundo34. Nuestra hipótesis es que la composición molecular del lago DOM preexistente controla cómo responden las bacterias al lixiviado plástico. Para probar nuestra hipótesis, incubamos aguas superficiales de 29 lagos de composición variable de DOM, con o sin lixiviados de bolsas de plástico de polietileno de baja densidad (LDPE), el plástico más común en aguas dulces35. Agregamos una cantidad ambientalmente representativa de este lixiviado (0,1 mg CL-1; Métodos complementarios 1), que fue mucho menor que la utilizada en estudios anteriores8,9,11, o un volumen idéntico de un control de agua destilada al agua superficial del lago. Utilizando espectrometría de masas por resonancia ciclotrón de iones de transformada de Fourier (FT-ICR-MS), comparamos la composición molecular de DOM en nuestro lixiviado plástico con la que ocurre naturalmente en nuestros lagos de estudio. También medimos la producción de proteínas bacterianas (BPP), que refleja la adquisición de biomasa bacteriana36, y la eficiencia del crecimiento bacteriano (BGE). BGE nos permite separar si la BPP aumenta con el lixiviado simplemente porque hay más carbono disponible o porque el carbono agregado también es más lábil y, por lo tanto, más accesible para las bacterias. En el primer caso, BGE permanecería sin cambios, ya que cualquier aumento en BPP resultaría puramente de un aumento en la cantidad absoluta de carbono procesado en lugar de cualquier cambio en la forma en que se procesó. En el último caso, BGE aumentaría con BPP porque el carbono se procesaría de manera más eficiente, por ejemplo, si estuviera más biodisponible para las comunidades bacterianas residentes. Además, probamos cómo las respuestas de BPP y BGE al lixiviado plástico variaban con la estructura de la comunidad microbiana y qué taxones estaban asociados con estas respuestas utilizando la secuenciación de amplicones 16S. Nuestro trabajo ahora avanza estudios previos al mostrar que los efectos del lixiviado plástico en BGE dependen en gran medida de la concentración y diversidad funcional (FD) del DOM del lago existente, explicando así la variación en las respuestas reportadas hasta la fecha8,9,11.

La DOM del lixiviado plástico se diferenciaba de la de los lagos en tres formas principales. Primero, tenía menos diversidad en las funciones potenciales (es decir, reactividad) de las fórmulas moleculares. Utilizamos un índice de diversidad funcional (FD) generalizado para calcular la diferencia de masa esperada entre las moléculas en el conjunto de datos. La FD del lixiviado plástico fue de 3,46, inferior a la de cualquiera de los 22 lagos en los que medimos la FD. En estos lagos, la FD osciló entre 6,12 y 6,96, lo que indica una mayor variación en el rango de tamaño potencial de las moléculas disponibles para la actividad microbiana. Estas diferencias se reflejaron en el número total de fórmulas moleculares que detectamos en nuestra ventana analítica (150-2000 Da): 855 en el lixiviado versus entre 3684 y 7116 en el DOM del lago natural. En segundo lugar, a pesar de ser menos diversos, los lixiviados plásticos tenían un índice de labilidad mucho mayor. De las fórmulas moleculares detectadas en el lixiviado plástico, el 18,6% tenía un alto índice de labilidad21 (es decir, relación H:C ≥1,5), superando las proporciones encontradas en cualquiera de nuestros 22 lagos de estudio, que oscilaron entre 10,3 y 12,5%. Aunque los lagos tenían un mayor número absoluto de compuestos con un alto índice de labilidad debido a su mayor número de fórmulas moleculares, los compuestos altamente lábiles eran relativamente menos abundantes (5,4–10,6%) en los lagos que dentro de los lixiviados plásticos, donde representaban el 82,2% de la intensidad máxima normalizada. En comparación con un estándar de agua dulce ampliamente utilizado en espectrometría de masas, el lixiviado plástico también tenía una mayor proporción H:C, una menor proporción O:C, menos fórmulas moleculares y un mayor porcentaje de fórmulas con un alto índice de labilidad (Fig. 1). . Finalmente, el 35% de las fórmulas moleculares del lixiviado plástico eran únicas y estaban ausentes en nuestros 22 lagos de estudio. Este valor probablemente subestimó la verdadera diferencia. De los lagos de nuestro estudio, previamente investigamos 19 para determinar los impactos de la contaminación y todos estaban contaminados con microplásticos y fibras antropogénicas37. Por lo tanto, es probable que hayamos detectado compuestos derivados del plástico asociados en el DOM de estos lagos. Nuestro enfoque también resolvió fórmulas moleculares y no estructuras, por lo que fórmulas idénticas entre el lixiviado plástico y el DOM del lago podrían representar moléculas diferentes. Independientemente, 11 de las fórmulas exclusivas del lixiviado correspondían a aditivos químicos conocidos utilizados en la producción de plástico, como el ácido isoftálico y los ftalatos, y 2 correspondían a productos de descomposición conocidos exclusivos de los plásticos (Tabla 1).

Comparamos las fórmulas moleculares recuperadas de FT-ICR-MS en (a) lixiviado de plástico con (b) una muestra estándar de agua dulce ampliamente utilizada en espectrometría de masas. Los puntos son fórmulas moleculares individuales, y la densidad representa el número de fórmulas idénticas a lo largo de los ejes de H:C y O:C. Las moléculas se clasificaron como de alto índice de labilidad basado en una relación H:C ≥1,5 según D'Andrilli et al.21.

El lixiviado plástico aumentó tanto el BPP como el BGE de las comunidades bacterianas naturales después de 3 días a pesar de agregar poco carbono al lago DOM. La adición de lixiviado plástico aumentó la media [intervalo de confianza del 95 %, IC] BPP en 2,29 [1,92, 2,73] veces en comparación con el tratamiento de control (Fig. 2). Específicamente, la BPP aumentó de una media estimada de 0,078 [0,058, 0,105] μg CL-1 h-1 bajo el tratamiento de control a 0,178 [0,132, 0,240] μg CL-1 h-1 bajo el tratamiento plástico. También descubrimos que el crecimiento bacteriano era más eficiente en presencia de lixiviados plásticos que cuando solo había DOM en lagos naturales disponibles. La adición de lixiviado plástico aumentó el BGE en 1,72 [1,27, 2,32] veces en comparación con el tratamiento de control (Fig. 3a). Específicamente, BGE aumentó de una media estimada de 8,1 [5,8, 11,5] % en el tratamiento de control a 14,0 [10,0, 19,5] % en el tratamiento plástico. Para mantener un aumento medio en BPP de 7,31 µg CL-1 durante las 72 h de nuestra incubación con un BGE estimado de 14,0 [10,0, 19,5] %, las bacterias tendrían que procesar una media de 51,5 [37,0, 72,1] µg CL- 1, que es la mitad del añadido por el lixiviado.

La línea en negrita muestra el aumento medio en BPP entre las medias de tratamiento ± intervalos de confianza del 95%. Las líneas finas unen los efectos medios para cada uno de los 29 lagos del estudio (n = 3 réplicas por tratamiento por lago).

Una línea en negrita muestra la media ± 95 % de IC para BGE en cada tratamiento. Las líneas finas unen los efectos medios para cada uno de los 18 lagos de estudio con datos de respiración (n = 1 réplica por tratamiento por lago). El BGE aumentó relativamente menos con la adición de lixiviados plásticos ya que (b) aumentó la diversidad funcional de la materia orgánica disuelta (DOM) del lago, (c) aumentó la concentración de carbono orgánico disuelto (DOC) del lago, o (d) disminuyó la diversidad bacteriana del lago. Las líneas en negrita son las medias estimadas de ± 95 % de IC para las tendencias y los puntos son cambios observados en BGE con la adición de lixiviados plásticos. La línea horizontal indica que no hay cambios en BGE con la adición de lixiviado (es decir, cambio de veces = 1), mientras que los valores arriba y abajo indican un aumento y una disminución en BGE, respectivamente.

El lixiviado plástico provocó aumentos relativamente mayores en BGE en lagos con DOM funcionalmente menos diverso y menos DOM en sí (Fig. 3). Detectamos interacciones entre el tratamiento plástico y la concentración de carbono orgánico disuelto (DOC) del lago FD y del lago (Fig. 3b, c). Con una FD baja, es decir, 1 desviación estándar (DE) por debajo de la media, las bacterias fueron más eficientes en presencia de plásticos: BGE aumentó en una media [IC del 95 %] de 2,31 [1,54, 2,31] veces desde una media estimada de 2,57 [1,71, 3,86] % a 5,93 [3,95, 8,89] %. En contraste, a una FD alta (es decir, 1 DE por encima de la media), no hubo cambios en BGE cuando se añadió lixiviado plástico: 1,18 [0,50, 2,80] veces de diferencia. BGE varió de manera similar con la concentración de DOC en el lago. A una concentración baja de DOC, el BGE aumentó 3,43 [2,82, 4,15] veces desde una media estimada de 1,69 [1,39, 2,05] % a 5,77 [4,75, 6,99] %, mientras que a una concentración alta de DOC no hubo efecto de la adición de plástico. con una diferencia de 0,74 [0,27, 2,04] veces en BGE. Ni FD ni DOC influyeron en la medida en que BPP varió con el lixiviado plástico, ya que el criterio de información de Akaike (AIC) aumentó en 1,52 y disminuyó solo en 1,93, respectivamente, al retener estas interacciones de tratamiento durante la selección del modelo. La ausencia de estas interacciones, a pesar de influir en el BGE, puede, en última instancia, reflejar diferencias específicas del sitio en los costos metabólicos para que las bacterias exploten el carbono disponible (Figura complementaria 3). Otras variables ambientales retenidas como predictores de BGE durante la selección del modelo, específicamente la temperatura del agua, el pH y la latitud, tampoco influyeron en la respuesta de BGE al lixiviado plástico (ΔAIC al incluir interacciones con el tratamiento de lixiviado: 0,24, 1,36 y 0,27, respectivamente). .

El efecto del lixiviado plástico sobre BGE varió con la diversidad de bacterias presentes en el lago, como se esperaba si la composición de la comunidad microbiana influyera en el uso de nuevas fuentes de DOM. Recuperamos 2148 variantes de secuencia de amplicones (ASV) en 20 lagos sometidos a secuenciación de amplicones 16S. La composición de la comunidad estuvo dominada por los géneros Acinetobacter, Exiguobacterium y Brevundimonas (Figura complementaria 4). Luego resumimos las diferencias en la diversidad bacteriana utilizando el índice de Shannon, que osciló entre 3,46 y 6,38 por lago, similar a otros estudios en aguas del norte38. Descubrimos que la diversidad bacteriana interactuaba con el tratamiento plástico para influir en BGE (Fig. 3d). Con una alta diversidad bacteriana, la adición de lixiviados plásticos aumentó el BGE 2,93 [1,71, 5,03] veces desde una media estimada de 6,59 [3,84, 11,3] % a 19,3 [11,2, 33,1] %. No hubo efecto de la adición de plástico con una diversidad bacteriana baja con una diferencia de 1,08 [0,58, 1,99] veces. La diversidad bacteriana tampoco tuvo efecto sobre la respuesta de BPP a la adición de lixiviados, como se esperaba si los taxones no discriminaran fuertemente en el uso de compuestos lábiles derivados del plástico, sino que los usaran con eficiencia variable (ΔAIC de la interacción de retención: 1,66).

Para identificar qué géneros respondieron con mayor fuerza al lixiviado plástico, probamos si algunos ASV eran más abundantes cuando BPP y BGE aumentaron después de la adición de lixiviado. Encontramos que los aumentos en BPP y BGE se correlacionaron positivamente con 154 y 540 ASV, respectivamente (Figura complementaria 4). BPP y BGE aumentaron más con el aumento de ASV que pertenecían a los géneros Hymenobacter y Deinococcus, respectivamente (Figura complementaria 4).

Aquí encontramos que la DOM derivada del plástico era sustancialmente diferente a la DOM natural y que promovía fuertemente el crecimiento bacteriano. El lixiviado plástico duplicó con creces la producción de biomasa bacteriana en relación con el tratamiento de control a pesar de agregar una media (± DE) de solo 4,5 ± 4,0 % de las concentraciones totales de DOC del lago. Dado que gran parte del carbono proporcionado por el lixiviado plástico tuvo que ser asimilado para sostener el aumento de BPP, dado el BGE medio, este resultado resalta aún más la biodisponibilidad del lixiviado plástico para su uso por comunidades microbianas. Aunque el aumento de BPP fue menor que el aumento de más de 4 veces informado en los océanos por Romera-Castillo et al.8, agregamos 7,4 veces menos DOC para replicar las concentraciones observadas en lagos cerca de los centros de población (Métodos complementarios 1). Por lo tanto, encontramos fuertes efectos de los plásticos en concentraciones ambientalmente relevantes, aunque las diferencias entre nuestro estudio y otros pueden deberse a diferencias en las características de las aguas de fondo. Estos efectos positivos pueden desaparecer en concentraciones más altas de lixiviados y/o en aguas diferentes, como encontraron Tetu et al.11, quienes agregaron entre 1,3 y 250 veces más DOM derivado de plástico que nosotros al agua de mar artificial. Al caracterizar las propiedades moleculares únicas del lixiviado plástico, nuestro estudio ahora aporta información novedosa sobre por qué y cuándo el lixiviado estimula el crecimiento bacteriano. Específicamente, la alta labilidad y biodisponibilidad del lixiviado plástico probablemente aumentó la BPP y la BGE, como ocurre con el DOC en el ambiente natural18,19,39,40. Es poco probable que una cantidad adicional de carbono proveniente del lixiviado plástico sea la única explicación para estos resultados, ya que representa solo una pequeña fracción del total de COD. Nuestros resultados también sugieren que las altas concentraciones de lixiviados plásticos, como las utilizadas por Tetu et al.11, pueden perjudicar el crecimiento bacteriano porque añaden grandes cantidades de compuestos tóxicos, por ejemplo, oxibenzona41,42.

Los aumentos en BGE variaron con la concentración y composición de DOM del lago, lo que sugiere que el ambiente local importaba además del lixiviado. Como BGE, pero no BPP, interactuó con las características del lago, las comunidades bacterianas locales deben haber producido biomasa similar en concentraciones bajas y altas de FD/DOC, pero con costos metabólicos más bajos en el primero. Podrían surgir costos más bajos porque DOM contenía proporcionalmente más moléculas con un alto índice de labilidad en concentraciones bajas de FD/DOC una vez que agregamos lixiviado al agua del lago (Figura complementaria 3). Puede haber costos metabólicos más bajos cuando los microbios tienen sustratos más lábiles para consumir, como si esto les permitiera apuntar a moléculas que están más termodinámicamente disponibles43. Las comunidades microbianas en estos ambientes también podrían haberse especializado hacia aquellas que producen enzimas más eficientes para degradar los recursos disponibles30,44. La FD puede reflejar la cantidad de nichos disponibles para los descomponedores microbianos20,23. Por lo tanto, las bacterias en lagos con pocos nichos (es decir, baja FD) pueden beneficiarse más de las moléculas de alto índice de labilidad que encontramos que fueron agregadas por el lixiviado plástico. En conjunto, esta dependencia de las bacterias de la DOM preexistente puede explicar por qué sus respuestas han variado en estudios de lixiviados plásticos que han utilizado diferentes fuentes de agua8,11. De manera más general, nuestros resultados sugieren que la forma en que los microbios responden al lixiviado plástico depende tanto del número de nichos microbianos potenciales conferidos por el DOM existente como de la capacidad de las comunidades locales para ocupar estos nichos.

La diversidad microbiana también influyó en el aumento de BGE después de la adición de lixiviados. Específicamente encontramos que los aumentos en BGE después de la adición de lixiviados se amplificaron en niveles más altos de diversidad bacteriana. Una mayor diversidad puede aumentar la probabilidad de que los taxones puedan utilizar compuestos derivados del plástico de manera eficiente, elevando así el BGE de toda la comunidad. Hasta donde sabemos, ningún estudio ha explorado cómo la diversidad bacteriana influye en el grado en que BGE responde a la manipulación de recursos. En cambio, estudios anteriores han correlacionado la BGE con la riqueza bacteriana45,46 y los cambios en la BGE con la composición de la comunidad bacteriana47. En términos más generales, nuestros resultados prometen que algunos taxones pueden ser particularmente adecuados para utilizar compuestos derivados del plástico y eliminarlos del entorno natural.

Al proporcionar una comprensión de cuándo las comunidades naturales utilizan el lixiviado de plástico, nuestros hallazgos tienen implicaciones más amplias para las redes alimentarias acuáticas y los esfuerzos de mitigación de la contaminación. En primer lugar, una mayor biomasa en la base de las redes alimentarias transferirá más energía a niveles tróficos superiores, estimulando el crecimiento de organismos superiores48,49. Por ejemplo, Daphnia creció tan rápidamente en microplásticos como cuando se alimentó con algas10, lo que indica que el aumento en la producción bacteriana a partir del carbono derivado del plástico puede favorecer el crecimiento de niveles tróficos más altos. En segundo lugar, nuestros resultados ofrecen información para los esfuerzos por identificar aislados ambientales que podrían eliminar los compuestos derivados del plástico del entorno natural. Específicamente, encontramos que los ASV de los géneros Deinococcus e Hymenobacter estaban asociados con altos niveles de uso de lixiviados plásticos, lo que coincide con observaciones previas de comunidades microbianas asociadas con películas plásticas biodegradables50. También se ha demostrado que los taxones de Deinococcus coinciden con secuencias de ADN que codifican una enzima polietilentereftalatasa recientemente identificada de Ideonella sakaiensis51. Otros taxones que se correlacionaron positivamente con el metabolismo bacteriano incluyeron Exiguobacterium, que anteriormente se descubrió que crecía únicamente en películas de poliestireno52. Sin embargo, las bacterias capaces de utilizar lixiviados pueden diferir de aquellas que degradan el propio plástico. Estudios recientes han aislado bacterias filogenéticamente divergentes con la capacidad de degradar plásticos, incluidas cepas de Proteobacteria (como Pseudomonas spp.53,54,55, Rhodobacteraceae56, Ideonella sakaiensis57 y Acinetobacter baumannii58) y Firmicutes como Bascillus spp.53,55. Muchos de estos taxones estuvieron fuertemente asociados con BPP y BGE en nuestro estudio (Figura complementaria 4). Independientemente de si los microbios que utilizan los lixiviados son los mismos que los que los descomponen, la capacidad de absorber los lixiviados es importante para reducir la contaminación química de los plásticos11,59 y nuestros resultados que identifican taxones que lo hacen pueden ayudar a dirigir los esfuerzos de remediación biológica.

Nuestro estudio tiene al menos tres limitaciones a pesar de identificar efectos claros de los plásticos en el metabolismo de las comunidades microbianas. En primer lugar, nos centramos únicamente en las bacterias, pero otros microorganismos como las microalgas y los hongos también se ven afectados por los plásticos y los lixiviados de plástico60,61,62,63. Estas interacciones adicionales pueden influir aún más en la respuesta general del metabolismo del ecosistema a la contaminación plástica, además de los efectos de las bacterias observados aquí. En segundo lugar, sólo lixiviamos LDPE. La composición química del lixiviado de otros plásticos probablemente será diferente, por lo que el tipo de plástico presente en los lagos también puede influir en las bacterias y en el medio ambiente local. Sin embargo, el LDPE es el plástico más común que se encuentra en los sistemas acuáticos35, por lo que debería contribuir en mayor medida al conjunto de DOM disponible para el uso de las bacterias. Finalmente, nuestro estudio utilizó una única concentración de LDPE que era representativa de las concentraciones de plástico encontradas en lagos cerca de centros de población (Métodos complementarios 1). Las concentraciones más altas, como las que se encuentran en los sitios de gestión de residuos, pueden tener efectos menos positivos sobre los microorganismos, especialmente si se acumulan concentraciones más altas de aditivos tóxicos11. Independientemente, los plásticos contaminarán el medio ambiente durante décadas64. Por lo tanto, nuestros hallazgos son valiosos ya que sugieren que algunos lagos (por ejemplo, altas concentraciones de DOC, DOM funcionalmente diversos, baja diversidad bacteriana) son los menos capaces de eliminar los lixiviados disueltos de los plásticos y, por lo tanto, se beneficiarían más de la futura gestión de la contaminación.

Tomamos muestras de 29 lagos en Escandinavia entre agosto y septiembre de 2019. Los lagos estaban ubicados entre latitudes de 59,1 ° N y 70,3 ° N para capturar amplios gradientes ambientales (Figura 1 complementaria). Por ejemplo, los lagos diferían en profundidad (rango: 0,9 a 303 m) y área (0,01 a 464 km2) y, en el momento del muestreo, diferían en la temperatura media de la superficie (9,4 a 20,6 °C), el pH (5,81 –6,95), concentración de DOC (0,55–7,97 mg L-1) y diversidad funcional de DOM (6,12–6,96).

Los lagos fueron muestreados en su punto más profundo. Recogimos 10 litros de agua superficial en una botella Nalgene lavada con ácido. En 20 lagos, preservamos inmediatamente la composición de la comunidad microbiana al pasar 1000 ml de agua a través de una unidad de filtro Sterivex de 0,2 µm (Millipore). Los filtros se almacenaron a -20 °C hasta los análisis de laboratorio. Luego medimos el pH y la temperatura del agua del lago usando una multisonda (HI-99171, Hanna Instruments). Finalmente, se tomaron muestras de nitrógeno total (TN), DOC y DOM en 22 lagos filtrando 500 ml de agua a través de filtros de fibra de vidrio precombustidos (tamaño de poro nominal de 0,5 µm, Macherey-Nagel) en tres botellas de vidrio de color ámbar sin espacio de cabeza. Las botellas se acidificaron a pH 2 con 0,5 ml de HCl al 10 % y se almacenaron en la oscuridad. El agua restante se almacenó en la botella de muestreo de Nalgene durante hasta tres horas en la oscuridad antes de comenzar el experimento.

Se recogieron bolsas de plástico hechas de LDPE (el tipo de plástico más común en aguas dulces35) de cuatro importantes cadenas comerciales (John Lewis, Superdrug, Clintons y Next) en Cambridge, Inglaterra, y se cortaron en cuadrados de 1 cm2. Se incubaron 240 cuadrados (60 de cada cadena de compras) en 150 ml de agua destilada a 25 °C durante 7 días bajo una lámpara LED que simulaba la exposición natural a los rayos UV (longitud de onda de 395 a 530 nm, 100 µmol de fotones m-2 s-1 de luz). intensidad) y con agitación constante para simular el transporte ambiental8. También se incubó un matraz separado de 125 ml de agua destilada sin plásticos en las mismas condiciones que un control que confirmó que no se lixivió DOM de nuestro proceso de tratamiento. Al final de la incubación, se filtró el agua para su uso en el experimento a través de filtros de jeringa de acetato de celulosa de 0,2 µm previamente enjuagados (Sartorius AG) en viales de vidrio oscuros precombustidos sin espacio de cabeza. Usamos un tamaño de filtro más restrictivo que cuando preservamos el DOM del lago, ya que queríamos asegurarnos de que ningún microbio de laboratorio pudiera contaminar los tratamientos experimentales y ser introducido en las aguas del lago. Las incubaciones se conservaron para mediciones de DOM y DOC como para aguas de lagos. Usamos agua del filtrado de 0,2 µm en lugar de un tamaño de poro más alto como en los lagos para medir con precisión lo que se agregó en los tratamientos experimentales.

Estimamos la diversidad funcional (FD) del agua del lago y el lixiviado plástico DOM utilizando espectrometría de masas por resonancia ciclotrón de iones de transformada de Fourier (FT-ICR-MS). La DOM se extrajo en fase sólida como se describió previamente en Dittmar et al.22. Brevemente, la DOM de las botellas de 500 ml se retuvo en 1 g de un polímero de estireno-divinilbenceno (Bond Elut PPL, Agilent) y se eluyó con 4 ml de metanol ultrapuro (LC-MS LiChrosolv, Merk). Los extractos resultantes se diluyeron en una solución de metanol:agua 1:1 (v:v) hasta una concentración final de 2,5 ppm. Se infundieron directamente 100 µl de los extractos diluidos en modo negativo mediante ionización por electropulverización en un FT-ICR-MS Solarix XR de 15 Tesla (Bruker Daltonics, Alemania). Se recopilaron 200 escaneos para cada lago y luego se calibraron utilizando el software DataAnalysis (Bruker Daltonics, Alemania). Se exportaron masas en el rango de 150 a 1000 m/z y se utilizó la plataforma en línea ICBM-OCEAN65 para asignar fórmulas moleculares. La FD se calculó como en Mentges et al.23, utilizando diferencias en el número de átomos de carbono en las fórmulas moleculares, donde un valor mayor indicaba más diversidad en el tamaño de las fórmulas moleculares. También estimamos la biodisponibilidad del lixiviado plástico y la DOM del agua del lago clasificando fórmulas moleculares con una relación H:C ≥1,5 como si tuvieran un alto índice de labilidad21. Las concentraciones de DOC y TN en las muestras se midieron dentro de un mes después del muestreo en un analizador Shimadzu TOC-L TNM-L (Shimadzu Corporation, Japón).

En cada lago, se establecieron incubaciones para probar el efecto del lixiviado plástico (Figura complementaria 2). Se llenaron nueve botellas de vidrio de 125 ml con 125 ml del agua del lago recolectada. Tres botellas recibieron 4,6 ml de lixiviado, 4,6 ml de agua destilada o ninguna adición adicional. El volumen de lixiviado se determinó de modo que se agregaron 0,1 mg CL-1. Se supuso que esta concentración era representativa de la cantidad de carbono lixiviado de los plásticos en el medio ambiente basándose en: (1) la concentración de plásticos en lagos cercanos a las ciudades del sur de Europa, (2) la densidad y el volumen de las bolsas de plástico LDPE, y ( 3) la tasa de lixiviación esperada de plásticos (cálculos en el Método complementario 1). Las botellas se cerraron herméticamente con septos de PTFE/goma, asegurándose de que no hubiera burbujas antes de continuar. Las botellas de agua pura del lago se procesaron directamente para proporcionar mediciones para el inicio de la incubación, mientras que las botellas que recibieron la adición de agua destilada o lixiviado de plástico se incubaron durante 72 h en la oscuridad a temperatura ambiente. También se prepararon viales idénticos para mediciones de concentración de oxígeno para derivar BGE. Se añadió agua de lago con lixiviado de plástico o agua de lago con agua destilada, como se describió anteriormente, a viales de vidrio herméticos de 25 ml por triplicado sin espacio de cabeza. Se añadió lixiviado plástico o agua destilada (0,9 ml) a la misma concentración (0,1 mg CL-1) que la incubación descrita anteriormente.

Para determinar la actividad bacteriana, se midieron la BPP y la respiración después de una incubación de 72 h. La productividad bacteriana se estimó en función de la producción de proteínas utilizando la absorción de carbono como indicador36. Brevemente, se agregaron 17 nM de [3H]-leucina a 1,5 ml de muestra de agua recolectada de cada botella de incubación en un tubo de centrífuga de 2 ml. Luego se agregaron 300 µL de ácido tricloroacético (TCA) al 50% a una muestra de cada tratamiento en cada lago (en adelante denominada "muerta") sin agregar nada a la otra muestra (en adelante denominada "viva"). Todas las muestras se incubaron en la oscuridad a la temperatura del lago durante 1 h. Al final de la incubación, se agregaron 300 µL de TCA al 50% a las muestras vivas. Las células se precipitaron mediante centrifugación (10 min, 16.000 x g). Los pellets se lavaron con 1 ml de TCA al 5%, se centrifugaron nuevamente (10 min, 16.000 x g) y se eliminó el sobrenadante. Las muestras se secaron al aire antes de agregar 1 ml de cóctel de centelleo líquido Optiphase HiSafe 3. Los recuentos por minuto (CPM) se midieron utilizando un contador de centelleo líquido Triathler (Hidex Oy, Finlandia), junto con un estándar de concentración conocida y dos blancos (1 ml de líquido de centelleo únicamente y un tubo Eppendorf vacío) utilizados para la calibración. Los CPM se convirtieron en desintegraciones por minuto, restando los muertos y en blanco de cada valor vivo y ajustando la eficiencia del conteo según el estándar. Estos valores luego se convirtieron en absorción de carbono66.

Se midieron los niveles de oxígeno en el agua antes y después de la incubación para determinar la tasa de respiración. Un vial de cada tratamiento se midió inmediatamente y los otros dos se midieron después de 72 h en la oscuridad. Utilizamos optodos de fibra óptica conectados a un medidor OXY-1 ST (PreSens, Alemania) para registrar la concentración de oxígeno como porcentaje de saturación de aire en cada vial de 25 ml67,68. Las lecturas se registraron cada segundo hasta alcanzar un estado estable; en el 90% de las muestras, esto se alcanzó en 5 minutos. Luego, la concentración de oxígeno se derivó de la mediana de los últimos 10 valores estables de la serie temporal. También se registraron la presión, la temperatura y la salinidad y se utilizaron para corregir los valores a condiciones estándar.

Para determinar si las bacterias utilizan el carbono de manera eficiente para crecer, se calculó la eficiencia de crecimiento bacteriano (BGE) según lo revisado por del Giorgio y Cole69. BPP y respiración se convirtieron a unidades de moles de carbono por hora, asumiendo un cociente respiratorio de uno, y luego calculamos la proporción de carbono total incorporado a la biomasa dividiendo el carbono utilizado para el crecimiento (BPP) por la suma de BPP y respiración. .

Además de las características de DOM, consideramos cómo la composición y diversidad de las bacterias influyeron en sus respuestas al lixiviado plástico. Para caracterizar las comunidades bacterianas, se extrajo ADN de los filtros Sterivex siguiendo un protocolo establecido70 con modificaciones menores.

Brevemente, colocamos los filtros, que se separaron de la unidad de filtración en condiciones estériles, en un criotubo que contenía perlas de sílice y circonia (3,0, 0,7 y 0,1 mm de diámetro) antes de agitarlos a 2850 rpm durante 15 minutos. Luego, agregamos 0,6 ml de fenol-cloroformo-isopropanol (25:24:1), 0,6 ml de bromuro de cetrimonio al 5 %, 60 µl de dodecilsulfato de sodio al 10 % y 60 µl de N-lauroilsarcosina al 10 % y agitamos la solución en un vórtex a 2850 rpm durante 15 min. Luego centrifugamos las muestras a 16 × g durante 15 minutos a 4 ° C y recogimos el sobrenadante. Al sobrenadante, agregamos un volumen igual (aprox. 0,6 ml) de cloroformo-isopropanol (24:1), mezclamos las muestras por inversión y centrifugamos a 16 × g durante 10 minutos a 4 °C. Nuevamente recogimos el sobrenadante y precipitamos el ADN a 4 °C durante la noche en polietilenglicol con cloro sódico 1,6 M. Centrifugamos las muestras nuevamente a 17 × g durante 90 minutos a 4 ° C, retiramos el sobrenadante y lavamos el sedimento con etanol al 70% enfriado con hielo (-20 ° C). El ADN se disolvió en agua ultrapura y se cuantificó en un fluorómetro Qubit (ThermoFisher, EE. UU.). También extrajimos ADN de un estándar comunitario microbiano ZymoBIOMICS™ (Zymo Research, EE. UU.) y agua libre de nucleasas (Qiagen, Alemania) para que actuaran como controles positivos y negativos, respectivamente. Las bibliotecas se prepararon exactamente como las muestras del lago.

Amplificamos las regiones V6 y V8 del gen 16S rRNA utilizando los cebadores específicos de bacterias 71 5' ACGCGHNRAACCTTACC 3' y 5' ACGGGCRGTGWGTRCAA 3'. Las muestras se secuenciaron en pares de extremos de 2 × 300 pb en un Illumina MiSeq en Integrated Microbiome Resource (Halifax, Nueva Escocia, Canadá)71. No se recuperó ADN del control negativo y no hubo contaminantes presentes en el control positivo. Luego eliminamos los cebadores de las secuencias sin procesar usando cutadapt72 y asignamos taxonomía con la tubería DADA273 y la base de datos Silva v13274. En general, se clasificaron 1,7 millones de lecturas en 2148 variantes de secuencia de amplicones (ASV), que representaron el 75 % del total de lecturas sin procesar, y las utilizamos para calcular el índice de diversidad de Shannon75. Las secuencias sin procesar se han depositado en la base de datos de EBI con el número de acceso PRJEB49321.

El efecto de los plásticos sobre BPP y BGE se probó utilizando modelos lineales de efectos mixtos. Como tanto BPP como BGE no tenían una distribución normal, se transformaron en registros naturales antes del análisis. Luego consideramos los siguientes predictores fijos para cada respuesta bacteriana: diversidad funcional del DOM del lago, diversidad bacteriana (índice de Shannon), concentraciones de DOC y TN, temperatura del agua del lago, pH y latitud. La última variable se incluyó para controlar las diferencias en la ubicación del lago, que se sabe que influye en la composición de la comunidad bacteriana76, y que, según nuestra hipótesis, puede afectar la respuesta bacteriana general. Incluimos una interacción en nuestro modelo entre cada predictor y el tratamiento experimental (es decir, tratamiento plástico o de control), que también se incluyó como efecto principal. Tomamos en cuenta las mediciones repetidas del mismo lago incluyendo la identificación del lago como un efecto aleatorio. Inicialmente, los modelos se equiparon usando máxima verosimilitud con la función lmer del paquete lme4 en la versión R 3.5.377. Para evitar la multicolinealidad, inspeccionamos las correlaciones entre las estimaciones de los parámetros del modelo. Cuando dos variables se correlacionaron con una correlación de Pearson r > 0,90, se seleccionó el término biológicamente más relevante para su inclusión en el modelo. Luego se determinó el mejor modelo compatible mediante eliminación gradual hacia atrás utilizando la función drop1 de lme4. Los efectos fijos se eliminaron si su retención no hubiera disminuido la puntuación del criterio de información de Akaike del modelo en más de dos. En el texto principal solo se informaron los resultados del modelo mejor respaldado, reajustado utilizando máxima verosimilitud restringida. Los intervalos de confianza se calcularon a partir de estos modelos utilizando el paquete emmeans78.

Identificamos qué ASV se asociaron con cambios en BPP y BGE después de la adición de lixiviado plástico. Estimamos por separado el cambio log2 veces en la abundancia relativa de cada ASV en relación con los aumentos en BGE o BPP ajustando modelos lineales generalizados binomiales negativos separados para leer los recuentos utilizando la función DESeq en el paquete DESeq279 R. Todos los ASV con <100 lecturas se eliminaron para evitar inferir correlaciones con taxones raros que pueden estar sujetos a una variación más estocástica en abundancia. Los valores de p se ajustaron para corregir comparaciones múltiples con el método de Benjamini-Hochberg79 y se consideraron estadísticamente significativos por debajo de un umbral de 0,05.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de investigación de la naturaleza vinculado a este artículo.

Los datos de BPP y BGE generados en este estudio se pueden descargar de FigShare (https://figshare.com/articles/dataset/BPP_data/19692031; https://figshare.com/articles/dataset/BGE_data/19692028). Las secuencias de ADN se pueden descargar de la base de datos de EBI (https://www.ebi.ac.uk/services/dna-rna) con el número de acceso PRJEB49321.

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Agradecemos a Carolyn Ewins, Sophie Guillaume y Sam Woodman por su ayuda con el trabajo de campo. Este trabajo fue financiado por una subvención inicial 804673 del ERC H2020 para AJT.

Grupo de Ecosistemas y Cambio Global, Departamento de Ciencias Vegetales, Universidad de Cambridge, Cambridge, CB2 3EA, Reino Unido

Eleanor A. Sheridan, Jérémy A. Fonvielle, Samuel Cottingham, Yi Zhang y Andrew J. Tanentzap

Departamento de Zoología, Universidad de Cambridge, The David Attenborough Building, Cambridge, CB2 3QZ, Reino Unido

Eleanor A. Sheridan y David C. Aldridge

Instituto de Química y Biología del Medio Marino (ICBM), Universidad de Oldenburg, 26129, Oldenburg, Alemania

Thorsten Dittmar

Instituto Helmholtz para la Biodiversidad Marina Funcional de la Universidad de Oldenburg (HIFMB), 26129, Oldenburg, Alemania

Thorsten Dittmar

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EAS, JAF, DCA y AJT diseñaron el estudio. EAS, JAF, SC e YZ realizaron trabajos experimentales. Datos analizados por EAS, JAF, TD y AJT. TD, DCA y AJT supervisaron el estudio. EAS, JAF y AJT escribieron el primer borrador del manuscrito y todos los coautores comentaron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Eleanor A. Sheridan o Andrew J. Tanentzap.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Communications agradece a Isaac Dennis Amoah, Sara Rodríguez-Mozaz y los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores pares están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado a los autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Sheridan, EA, Fonvielle, JA, Cottingham, S. et al. La contaminación plástica fomenta un mayor crecimiento microbiano en los lagos que la materia orgánica natural. Nat Comuna 13, 4175 (2022). https://doi.org/10.1038/s41467-022-31691-9

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Recibido: 10 de junio de 2021

Aceptado: 29 de junio de 2022

Publicado: 26 de julio de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-022-31691-9

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